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Strong phylogenetic constraint on transition metal incorporation in the mandibles of the hyper-diverse Hymenoptera (Insecta)

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Polidori, Carlo and Jorge, Alberto and Keller, Alexander and Ornosa Gallego, Concepción and Tormos, José and Asís, Josep Daniel and Nieves-Aldrey, José Luis (2020) Strong phylogenetic constraint on transition metal incorporation in the mandibles of the hyper-diverse Hymenoptera (Insecta). Organisms Diversity & Evolution, 20 . pp. 511-526. ISSN 1618-1077

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Official URL: https://doi.org/10.1007/s13127-020-00448-x




Abstract

In several groups of insects, body structures related to feeding and oviposition are known to have a hardened cuticle by incorporation of transition metals. However, a functional link between metal enrichment and ecological pressures (i.e., adaptation) has been only rarely shown, opening the possibility that in some lineages, the evolutionary history may account for most of the observed variation (i.e., phylogenetic constraint). Here, we addressed this question in the hyper-diverse Hymenoptera (bees, wasps, ants, and sawflies), in which Zn and/or Mn have been found enriching the mandibles of a number of species. Across 87 species spanning most of the extant superfamilies, we found Zn enrichment to be widespread (57 species). Although lacking in the most primitive “Symphyta”, our ancestral state reconstruction was not conclusive in determining whether Zn enrichment was a derived state for the complete order, but it was clearly the ancestral state for the Apocrita, where it was lost in few lineages, notably in Aculeata (where it was then reacquired at least three times). Mn, on the other hand, occurred very rarely in mandibles (10 species). Our comparative analysis revealed a strong phylogenetic effect explaining most Zn % and Mn % variation in mandibles. Additionally, species with herbivorous larvae were less prone to have Zn (but not Mn) than those with carnivorous larvae, although a causal effect of diet on this trait was unlikely. Furthermore, species emerging from concealed vs. unconcealed development sites have similar likelihood to have metal-enriched mandibles. Evolutionary history seems to constrain metal enrichment in hymenopteran mandibles, yet the few observed losses and regains of this trait during evolution claim for deeper investigations on the role of alternative, here untested, ecological pressures.

Resumen (otros idiomas)

Se sabe que, en varios grupos de insectos, las estructuras relacionadas con la alimentación y la ovoposición poseen una cutícula endurecida debido a la incorporación de metales de transición. No obstante, rara vez se ha demostrado un vínculo funcional entre el enriquecimiento en metales y las presiones ecológicas (adaptación), lo que abre la posibilidad de que, en algunos linajes, la historia evolutiva pueda explicar la mayor parte de la variación observada (constricción filogenética). En el trabajo actual, se aborda esta cuestión en los Himenópteros hiperdiversos (abejas, avispas, hormigas y moscas sierra), de los que se han estudiado 87 especies, que abarcan la mayoría de las superfamilias existentes, en las que se ha encontrado Zn y/o Mn enriqueciendo sus mandíbulas, resultando que el enriquecimiento de Zn está muy extendido (en 57 de las especies). Sin embargo, y aunque no existe información de los "Symphyta" más primitivos, la reconstrucción obtenida del estado ancestral no ha sido concluyente para determinar si el enriquecimiento de Zn era un estado derivado para el Orden completo, aunque sí es claramente el estado ancestral para los Apocrita, donde se ha perdido en pocos linajes, y especialmente en los Aculeata, donde se volvió a adquirir por lo menos tres veces. El Mn, por otra parte, aparece muy escasamente en las mandíbulas (en 10 especies). El análisis comparativo ha revelado un fuerte efecto filogenético, que explica la mayor parte de la variación de la cantidad de Zn y de Mn de las mandíbulas. Además, las especies con larvas herbívoras son menos propensas a tener Zn (pero no Mn) que aquellas que poseen larvas carnívoras, si bien es improbable un efecto causal de la dieta en este rasgo. Más aún, las especies que emergen de su desarrollo postembrionario desde nidos o cavidades ocultas tienen una probabilidad similar de tener mandíbulas enriquecidas con metales como las que lo hacen desde emplazamientos no ocultos. La historia evolutiva parece limitar el enriquecimiento con metales de las mandíbulas de los Himenópteros, pero las pocas pérdidas y recuperaciones de este rasgo, observadas durante su evolución, exigen investigaciones más profundas sobre el papel de las presiones ecológicas alternativas, que aquí no se han comprobado.

Item Type:Article
Uncontrolled Keywords:Insect cuticle; Hymenoptera; Transition metal; Mandible;Life history; Evolution
Subjects:Medical sciences > Biology > Ecology
Medical sciences > Biology > Insects
ID Code:63565
Deposited On:14 Jan 2021 16:05
Last Modified:15 Jan 2021 08:09

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