Network Properties of Local Fungal Communities Reveal the Anthropogenic Disturbance Consequences of Farming Practices in Vineyard Soils

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Ortiz-Álvarez, Rüdiger and Ortega-Arranz, Héctor and Ontiveros, Vicente J. and Celis Rodríguez, Miguel de and Ravarani, Charles and Acedo, Alberto and Belda Aguilar, Ignacio (2021) Network Properties of Local Fungal Communities Reveal the Anthropogenic Disturbance Consequences of Farming Practices in Vineyard Soils. mSystems, 6 (3). ISSN 2379-5077

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Official URL: https://journals.asm.org/journal/msystems



Abstract

Agroecosystems are human-managed ecosystems subject to generalized ecological rules. Understanding the ecology behind the assembly and dynamics of soil fungal communities is a fruitful way to improve management practices and plant productivity. Thus, monitoring soil health would benefit from the use of metrics that arise from ecological explanations that can also be informative for agricultural management. Beyond traditional biodiversity descriptors, community-level properties have the potential of informing about particular ecological situations. Here we assess the impact of different farming practices in a survey of 350 vineyard soils from the United States and Spain by estimating network properties based on spatial associations. Our observations using traditional approaches show results concurring with previous literature: the influence of geographic and climatic factors on sample distributions, or different operational taxonomic unit (OTU) compositions depending on agricultural managements. Furthermore, using network properties, we observe that fungal communities ranged from dense arrangements of associations to a sparser structure of associations, indicating differential levels of niche specialization. We detect fungal arrangements capable of thriving in wider or smaller ranges of temperature, revealing that niche specialization may be a critical soil process impacting soil health. Low-intervention practices (organic and biodynamic managements) promoted densely clustered networks, describing an equilibrium state based on mixed collaborative communities. In contrast, conventionally managed vineyards had highly modular sparser communities, supported by a higher coexclusion proportion. Thus, we hypothesize that network properties at the community level may help to understand how the environment and land use can affect community structure and ecological processes in agroecosystems.IMPORTANCE Soil fungal communities play a key role in agroecosystem sustainability. The complexity of fungal communities, at both taxonomic and functional levels, makes it difficult to find clear patterns connecting community composition with ecosystem function and to understand the impact of biotic (interspecies interactions) and abiotic (e.g., climate or anthropogenic disturbances) factors on it. Here we combine network analysis methods and properties, proposing a novel analytical approach: to infer ecological properties from local networks, which we apply to the study of fungal communities in vineyard soils. We conclude that different levels of farming intensification may lead to different ecological strategies in soil fungal communities settled by particular association arrangements.

Resumen (otros idiomas)

Las comunidades de hongos en el suelo juegan un papel clave en la sostenibilidad y productividad de los agroecosistemas. Comprender la ecología detrás del ensamblaje y la dinámica de las comunidades de hongos del suelo parece ser un paso esencial para la toma de decisiones en la aplicación de prácticas de manejo sostenibles que garanticen la productividad de los agroecosistemas. Por ello, existe un interés global en la búsqueda de indicadores biológicos del estado de salud de los suelos. En este trabajo, evaluamos el impacto de diferentes prácticas agrícolas (convencionales, ecológicas y biodinámicas) en la composición y estructura de las comunidades fúngicas de los suelos, analizando 350 viñedos de Estados Unidos y España mediante la estimación de las propiedades de las redes locales definidas en base a asociaciones espaciales de los taxones fúngicos detectados en cada muestra. Nuestras observaciones, a nivel composicional, muestran resultados coincidentes con la literatura anterior, en relación a la influencia de factores geográficos y climáticos, así como las prácticas de manejo agrícola en la diversidad taxonómica de las comunidades. Analizando la estructura de las comunidades fúngicas (en base a las propiedades de las redes locales), observamos comunidades con estructuras diferenciadas, desde aquellas densamente conectadas (que se aproximan al concepto de redes de mundo pequeño) hasta redes con un patrón de asociaciones más dispersas, donde podían observarse módulos bien diferenciados que parecen indicar mayores niveles de especialización de nicho. Comparando la estructura de las comunidades fúngicas en los distintos tipos de viñedo analizados, observamos que prácticas con un menor grado de intervención (ecológico y biodinámico) favorecieron el establecimiento de redes densamente agrupadas, describiendo un estado de equilibrio basado en comunidades colaborativas, posiblemente con alto grado de interacción entre sus componentes. Por contra, los viñedos bajo un manejo convencional presentan comunidades fúngicas con una estructura más dispersa y altamente modulares, respaldadas por una mayor proporción de co-exclusiones, lo que parece indicar un alto grado de competición entre sus componentes. Esto permite concluir que diferentes niveles de intensificación agrícola pueden conducir a diferentes estrategias ecológicas en las comunidades de hongos del suelo, y esto puede tener un impacto importante en la forma en que estas responden a factores de estrés biótico (ej. invasión por microorganismos patógenos) y abiótico (ej. cambio climático).

Item Type:Article
Uncontrolled Keywords:agroecosystems, emergent properties, fungal communities, local networks
Subjects:Medical sciences > Biology > Ecology
Medical sciences > Biology > Microbiology
ID Code:68851
Deposited On:22 Nov 2021 13:21
Last Modified:23 Nov 2021 08:37

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